研究对象：二化螟、褐飞虱及褐飞虱寄生蜂。李云河供图

 水稻介导的二化螟和褐飞虱及其寄生蜂多重种间关系。李云河供图

物种间竞争是一种自然界普遍存在的现象。然而，近日发表于《自然—通讯》的一项论文成果证实，昆虫也懂合作共赢。

中国农业科学院植物保护研究所（以下简称植保所）研究员李云河团队揭示，以水稻为寄主的两大害虫——二化螟和褐飞虱，能够协力应对水稻抗虫防御机制，从而实现“互利共存”的生态策略。

相同寄主的不同昆虫间只有竞争关系？

物种竞争，主要指不同物种利用同一相对短缺资源或空间时出现的生存斗争现象，其结果是不同个体间相互施加着不利的影响。

论文通讯作者李云河告诉《中国科学报》，从达尔文时代起，竞争就一直是生态学和进化研究的焦点，竞争理论几乎就是生态学理论的代名词。

“基于这一物种竞争理论，一般认为，在同一寄主植物上取食的不同昆虫种间普遍存在‘竞争排斥’关系。另外，一种昆虫为害植物，可诱导植物产生防御反应，例如产生抗虫代谢物质，这种代谢物质往往对同种昆虫及其他种昆虫均产生负面影响。”李云河说。

因此，一般认为，共享同一寄主植物的不同昆虫种间为“竞争”关系。大量研究也证明了这一点。

然而，随着研究的深入，传统物种竞争理论逐渐受到挑战。

论文第一作者、植保所已毕业博士刘清松介绍，近年来少数研究发现，共享同一食物资源的物种可能进化了“协作互利”关系，但这种关系多存在于微生物之间。

也有研究发现，少数昆虫种间存在偏利关系，即一种昆虫的存在对另一种昆虫有利，反之没有影响或具有负面影响。

李云河认为，昆虫作为动物界最大、环境适应能力最强的一个类群，理论上共享同一寄主植物的不同昆虫种间也同样能进化为“互利”关系。但长期以来一直没有相关报道。

李云河团队长期从事水稻—害虫相互作用研究工作，希望通过解析水稻的抗虫防御机制以及害虫的反防御机制为农业害虫防治提供有效的生物学手段和防治策略。

二化螟和褐飞虱是我国稻田两种重大害虫，为害严重时会造成巨大的经济损失，被列入我国《一类农作物病虫害名录》。近年来，他们围绕水稻防御和害虫反防御两方面，系统研究了水稻介导的两种害虫及其天敌的多重种间关系。

前期研究中，该团队发现，褐飞虱偏爱在二化螟为害的稻株上取食和产卵。这是因为二化螟为害水稻组织中游离氨基酸含量显著提高，而一些不利于褐飞虱生长发育的甾醇类物质含量显著降低，显著促进褐飞虱生长发育。同时，褐飞虱进化了积极利用这一适合度利益的行为，其通过识别二化螟为害诱导水稻释放的高浓度挥发物，选择到二化螟为害的稻株上取食和产卵。

进一步研究发现，二化螟为害水稻后还为褐飞虱卵提供了规避寄生蜂的庇护所。原来，二化螟诱导水稻释放的挥发物对褐飞虱卵寄生天敌稻虱缨小蜂具有显著的排斥作用。褐飞虱通过与二化螟共享寄主，可显著降低其卵被稻虱缨小蜂寄生的风险（被寄生率降低50-80%）。

“这些结果促使我们进一步探究褐飞虱是否也能协助二化螟实现对水稻的反防御，使二者形成种间‘互利’关系。因此，我们进一步开展了这项研究。”李云河说。

两大害虫进化出互利共赢的协作机制

该团队进一步研究了水稻介导的褐飞虱、二化螟及天敌稻螟赤眼蜂的多重种间关系及机制。论文共同第一作者、植保所博士生胡晓云介绍，他们首先开展了室内生物测定试验，通过设置不同的虫害处理组合，来研究虫害诱导的水稻对二化螟或褐飞虱各自生长发育的影响。

而对于二化螟的产卵试验，他们也开展了田间试验来模拟验证温室产卵试验结果，结果表明二者具有一致性。

稻螟赤眼蜂的寄主选择试验进一步证实二化螟的产卵选择是出于对后代的保护。

“这些试验均从生态学的角度来解释二化螟与褐飞虱之间的互作关系。同时，基于两种昆虫的取食特点，结合生态位理论，可以很好从生态学角度阐释两种昆虫互利关系的生态基础。” 胡晓云解释说，二化螟为钻蛀性害虫，在水稻茎秆内取食；而褐飞虱主要刺吸水稻茎叶汁液。二者虽然在同一稻株上取食，但所利用资源不同，生态位分异。这是导致两种昆虫间不存在竞争，反而进化了互利关系的生态基础。

实验结果表明，当二化螟单独为害水稻时，水稻迅速启动防御反应，相关防御基因（茉莉酸和蛋白酶抑制剂等）显著上调，重要抗虫防御物质蛋白酶抑制剂迅速累积，显著负面影响后来二化螟幼虫的生长发育。

然而，当褐飞虱与二化螟共同为害水稻时，可显著抑制二化螟为害诱导的水稻防御反应，相关防御基因下调，蛋白酶抑制剂含量也显著下降，完全消除对后来二化螟幼虫适合度的负面影响。

同时，他们发现，二化螟雌成虫进化了积极利用这一适合度利益的产卵策略，即当无褐飞虱存在情况下，二化螟雌成虫逃避其幼虫为害稻株，倾向将卵产在健康稻株上；而当褐飞虱存在情况下，二化螟成虫更偏爱在褐飞虱单独为害或二者共同为害的稻株上产卵，遵循“mother knows best”原理。

进一步研发现，二化螟幼虫为害及其成虫产卵可诱导水稻释放大量信息挥发物，吸引稻螟赤眼蜂；而褐飞虱的加入为害，可改变水稻挥发物的组分及含量，降低对稻螟赤眼蜂的吸引作用，甚至逆转为排斥作用，二化螟卵被寄生率分别降低45%和32%。

“这些结果表明，褐飞虱和二化螟共同为害水稻，不仅削弱了水稻的直接抗虫防御反应，也影响了水稻的间接防御反应。”李云河说。

为害虫防治提供新思路

李云河告诉《中国科学报》，两种害虫间的互利关系是以水稻为中介的。二化螟和褐飞虱均为植食性害虫，水稻作为其共同的食物资源而介导了二者之间的相互作用。一般来说，同种昆虫之间可以通过多种方式进行相互识别和交流，而异种昆虫间鲜有直接相互识别的例子。

“这一发现进一步丰富了我们对虫害诱导挥发物功能的认知，它不仅被植物利用从而间接地防御虫害，反之可被植食性昆虫利用抵御天敌昆虫。该研究在理论方面有助于深入理解植物介导的昆虫种间协同进化机制，在实践方面对基于虫害诱导植物挥发物的害虫防控也具有重要的意义。比如，我们可以鉴定出影响褐飞虱产卵的挥发性物质，开发褐飞虱产卵引诱剂和排斥剂，用于褐飞虱的防治工作。”李云河说。

这些结果促使他们研究了水稻上其它害虫。他们研究了稻纵卷叶螟和二化螟之间以及稻纵卷叶螟和褐飞虱的种间关系，发现它们之间不存在互利关系。“究其原因，应该是不同昆虫之间的生态位重叠度不同导致的不同种间关系。二化螟和褐飞虱二者生态位分异，资源竞争压力低，而没有形成竞争关系。”刘清松说。

同以水稻为寄主的两种重大害虫二化螟和褐飞虱反而进化了协作调控水稻防御反应，提升稻株营养成分，抑制防御物质产生，互助提升生存适合度，从而实现种间“互利共存”。

“这一发现打破了人们对共享寄主昆虫种间竞争排斥关系的普遍认知。同时，拓展和深化了物种‘生态位分异理论’的内涵，为科学制定害虫生态防控新策略和新技术奠定了重要理论基础。”李云河说。

相关论文信息：https://doi.org/10.1038/s41467-021-27021-0

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